Ақтөбе қаласының театралдық тарихы қазақ театрының ашылуынан, 1935 жылдан басталды. Сол кезде халық комиссары Т. Жүргеновтың ұсынысы бойынша Ақтөбе қаласында қазақ музыкалық-драма театры ашылды. 1936 жылдан бастап 1941 жылға дейін театрдың алғашқы режиссері Ғ. Омаровтың басшылығымен қазақ классиктерінің белгілі туындылары бойынша қойылымдар жасалды, олар: «Еңлік—Кебек», «Қозы Көрпеш—Баян Сұлу», «Амангелді», «Қыз Жібек», «Исатай Махамбет» және т.б. Өкінішке орай 1941 жылы Ұлы Отан соғысының басталуына байланысты қазақ театры жабылды.
Қалада алғашқы орыс театрынашудің алғаш әрекеті 1943 жылы жасалған, сол кезде осында Днепропетровск музыкалық драма театры эвакуацияда болған. ДМДТ басшылары режиссер Н.И. Курганский басқарған Өскеменнен келген актерлер тобы енген труппаны жинауға көмектесті. Әйткенмен 1948 жылы театр жабылды. Ол соғыстан кейінгі уақытта пайда болған ауыр жағдаймен байланысты жабылды.
Іс жүзінде 20 жыл бойы Ақтөбе театрсыз болды. Ақырында, 1965 жылы облыстық Мәденит Үйінің жайында орыс драма театры ашылды. 1966 жылы қаңтарда театрда алғашқы спектакль қойылды — А.П. Штейннің «Между ливнями» пьесасы. Қойылымның авторы Б.В. Виноградов болды. Сол кездегі театр репертуарында орыс пен шетел классикасы ерекше орынға ие болды.
Дегенмен, аса қажеттілікке қарамастан, қалада қазақ театр болған емес. Тек 1992 жылы драма театрдың негізінде қазақ театры қайтадан ашылды. Қазақ театрының тұңғыш директоры Қорлан Бөлеков, режиссері — Диқан Жалекенов болды. Театрдың тұңғыш актерлері: М.Ілиясова, С.Аманқұлов, Д.Құсайынова, М. Мұзбаева, Ш. Бақытжанова, Т. Жандыбаева, Е. Кемал және т.б. Қазақ тобы алғашқы театр маусымын 1992 жылы 18 шілдеде Т. Ақтановтың «Күшік күйеу» спектаклімен ашылды.
1997 жылы театрға қазақ драматургы Тақауя Ақтановтың есімі берілген, ал 1998 жылы облыс әкімінің шешіміміне сәйкес актерлік топтар (қазақ пен орыс) Т. Ақтанов атындағы Ақтөбе облыстық драма театрына біріккен. Сол кезден бері он бес жылдан астам уақыт бойы екі труппа сәтті жұмыс атқарып, бір театрда қызмет істейді.
Успехи творческого коллектива театра отмечены многими премиями и наградами. Театр ұжымының шығармашылық жетістіктері көптеген сыйлықтарға ие болды. 1996 жылы Павлодар қаласындағы Республикалық фестивалінде орыс труппасы Л. Герштың «Эти свободные бабочки» пьесасы бойынша II дәрежесіндегі Лауреат болды. 2000 ж. Қазақ труппасы «Айман-Шолпан» қойылымы бойынша Республикалық театр фестивалінің лауреаты болды.
2004 жылы Елтай Кемал М. Мақатаевтың «Арпалыс» туындысының қойылымы мен бас рөлі үшін «Шабыт» XVII Халықаралық жастар фестивалінің лауреаты болды. 2005 жылы Қызылорда қаласындағы Республикалық фестивалінде режиссер С. Виттих Лауреат болып, Д. Банальдің «Беспощадна как сердце» пьесасының қойылымында үздік дебюті үшін марапатталған. 2007 жылы қазақ труппасы К. Жетпісбаевтың «Бала мерген» пьесасы бойынша «Ең үздік ертегі» номинациясы бойынша Республикалық байқауының лауреаты болды.
2008 жылы Ақтау қаласында республикалық фестивалінде режиссері А. Файзулин қойған Н.В. Гогльдің «Женитьба» спектаклі грамотамен марапатталған.
2012 жылы Ақтөбе театры Ф.Г. Лоркидің «Дом Бернарды Альбы» пьесасы бойынша спектакльді көрсеткен Орталық Азия елдерінің ІV халықаралық театр фестивалінде (Алматы қ.) Раиса Телеуова «Әйел ойнаған үздік рөл» (Понсия үй қызметшісінің рөлі) номинациясынан жеңді.
Соңғы жылдар бойы театр үлкен жетістікке жетіп, труппасының ең батыл шығармашылық міндеттерді орындай алатынын дәлелдеді. Театр сахнасында А. Оразбековтың «Бір түп алма ағашы», С. Раевтың «О, қыздар», «Соловьиная ночь», В. Ежовтың «Эй, Мустафа, Мустафа!», И. Саввиннің және Ж. Ташеновтың, Л. Табукашвилидің «Арманның ақ құсы», Н. Садурдың «Панночка», Н. Гогольдің «Женитьба», М. Ладоның «Очень простая история», А. Островскийдің «Женитьба Бальзаминова» және т.б. қойылымдар қойылған және сәтті түрде көрсетілуде.
Режиссер Кубанычбеков Адылов қойған (Алматы қ.) Э- Э Шмиттің аттас «Тектоника чувств» пьесасы бойынша жаңа спектаклі ақтөбелік көрермендердің көңілінен шыққан. «Тектоника чувств» спекаклінің тұсаукесері 2013 жылы 1-2 наурызда болып өткен.
2010 жылы театр ғимаратында ауқымды қайта қалпына келтіруден өтті, оның барысында сахна қайтадан жабдықталған және жаңа театр жабдығы орнатылған, зал мен театр фойесі жөнделген. Ол көрермендер мен актерлер үшін тұстас және ыңғайлы болды.
Т. Ақтанов атындағы Ақтөбе облысының драма театры көркем халық дәстүрлерін дамытты, классикалық мұрасын шығармашылық жағынан меңгеріп жатыр, қазіргі сахна өнерінің жетістіктерін пайдаланады, театр мәдениетін байытады.
Театр бай шығармашылық өмір сүреді, іс жүзінде оның репертуары жыл сайын театралдардың ықыласына бөленетін 5-6 жаңа қойылымдармен толықтырылады. Жыл сайын театрға қырықтан астам көрермендер келеді. Театр ұжымы Ақтөбе қаласының тұрғындары мен қонақтарын қарсы алуға әрдайым қуанады.